Novacek fu scelto nel sesto giro del Draft 1985 dai Saint Louis Cardinals[1], dove giocò per cinque stagioni. Durante questo periodo fu visto sporadimente in campo; la sua miglior stagione fu quella del 1988 in cui ricevette 38 passaggi per 569 yard e 4 touchdown.
Dopo cinque stagioni coi Cardinals, Jay firmò coi Dallas Cowboys come free agent. Fu una componente importante dell'attacco dei Cowboys all'inizio degli anni novanta, in particolare nelle situazioni di terzo down. A partire dal 1991 fu convocato per cinque Pro Bowl consecutivi, raggiungendo i playoff ogni anno in quell'arco di tempo e vincendo tre Super Bowl in quattro anni.
L'ultima gara di Novacek fu il Super Bowl XXX nel gennaio 1996[2]. Si ritirò ufficialmente dalla NFL il 15 luglio 1997 a causa di un infortunio alla schiena.
^(EN) 1985 National Football League Draft, Pro Football Hall of Fame. URL consultato il 19 ottobre 2012 (archiviato dall'url originale il 9 novembre 2013).