Conerly fu scelto dai Washington Redskins nel Draft 1945[1] ma giocò per tutta la carriera come quarterback per i New York Giants. Nella sua prima stagione da professionista nel 1948 fu premiato come rookie dell'anno. In seguito fu convocato per due Pro Bowl nel 1950 e 1956, mentre nel 1959 fu premiato come miglior giocatore della NFL dalla Newspaper Enterprise Association.
Conerly guidò i Giants a tre finali del campionato NFL in quattro stagioni (1956, 1958–59), inclusa una vittoria per 47-7 sui Chicago Bears nella finale del 1956.
^(EN) Pro Football Draft History: 1945, Pro Football Hall of Fame. URL consultato il 21 luglio 2013 (archiviato dall'url originale il 12 dicembre 2013).